蒂莫西·赫顿1960年8月出生在加州的马里布，父亲吉姆·赫顿是一名演员。16岁时蒂莫西中途辍学，与父亲同住并且开始追求全职的表演生涯。涉足影坛前他先是出演了几部电视电影，引起了人们的关注，其中最著名的是ABC的获奖影片《友好的战火》。1980年他在罗伯特·雷德福导演的第一部影片《凡夫俗子》中扮演一位企图自杀的年轻人，蒂莫西敏感、细致入微的出色表现为他赢得了包括奥斯卡最佳男配角奖在内的多项表演奖，当时他还不满20岁，是史上最年轻的奥斯卡配角奖的得主。1981年他又凭借《熄灯号》和《漫长回家路》获得金球奖电影和电视两个部门的最佳演员提名，可谓是当时风光无限的青春偶像。有趣的是《熄灯号》也是演员汤姆·克鲁斯的第二部作品和西恩·潘的处女作。
蒂莫西对电影角色非常挑剔，从来不接演纯商业片，而只选择那些严肃、有内涵的角色，这确立了他优秀演员的地位，但也经常令影片的票房不尽如人意。他曾经为了《丹尼尔》（Daniel）中那个寻找正义的年轻人推掉了《乖仔也疯狂》的片约——该角色后来由汤姆·克鲁斯出演。
此后蒂莫西似乎总无法超越他在《烈火复仇》（Turk 182）中的表演，不过1987年浪漫喜剧《天上人间》总算有所改善。进入90年代后，他先后在《急流的春天》中扮演一名俄国皇室成员，还在《黑暗的另一半》中饰过双重角色。1996年，蒂莫西出演了《爱情尤物》，片中他的表现随和而又魅力十足。同年的《壮志情仇》让赫顿的演艺事业开始有了些转机，尽管他在《洛城疑云》中十分用心地表演，但他的努力还是没有获得全部的认可。
另一方面，蒂莫西在电视荧屏上却有所成就，特别是《Mr. and Mrs. Loving》和《叛国者》两部电视剧中他都有不俗表现。从1984年起蒂莫西开始从事导演工作，他的作品有史蒂文·斯皮尔伯格为NBC所拍摄的《Amazing Stories》中的《Grandpa\\\'s Ghost》集。1996年他出演了第一部动作片《真爱赤子情》，该片虽然96年就在电影节上展出，不过到98年才正式公映，1999年他还在约翰·屈伏的影片《将军的女儿》出演配角。
接下来他接拍过众多小片和电视剧，04年相继亮相影片《金赛性学教授》和《神秘窗》，后又出演了《特务风云》、《魔力玩具盒》等片，还主演了电视剧集《都市侠盗》，尽管难再现出道时的辉煌，但还是凭借成熟魅力得到了众人的喜爱。 蒂莫西结过两次婚，现任妻子是一位画家，也是法国前总统德斯坦的侄女，他们的儿子米洛于2001年出生。蒂莫西还是纽约一家餐厅和一家酒吧的老板。
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